Rev. Agrotec. Amaz. 2(2), e343, doi: 10.51252/raa.v2i2.343
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Jul-Dic, 2022
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e-ISSN: 2710-0510
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Hongos nematófagos en el biocontrol de Meloidogyne
exigua Goeldi en Coffea arabica L. var. Catimor, en Satipo
Perú
Nematophages fungi in the biocontrol of the Meloidogyne exigua Goeldi in Coffea
arabica L. var. Catimor, in Satipo - Peru
Alomía-Lucero, José M.1*
Capcha-Ospina, Eliseo1
1Universidad Nacional del Centro del Perú, Huancayo, Perú
Recibido: 11 Mar. 2022 | Aceptado: 14 Jul. 2022 | Publicado: 20 Jul. 2022
Autor de correspondencia*: jalomia@uncp.edu.pe
mo citar este artículo: Alomia-Lucero, J. M. & Capcha Ospina, E. (2022). Hongos nematófagos en el biocontrol de Meloidogyne
exigua Goeldi en Coffea arabica L. var. Catimor, en Satipo Perú. Revista Agrotecnológica Amazónica, 2(2), e343.
https://doi.org/10.51252/raa.v2i2.343
RESUMEN
La selva central del Perú es la región más importante de producción de café a nivel nacional, donde se observa una alta
incidencia de nematodo formador de agallas en las raíces del cafeto; siendo el Meloidogyne exigua Goeldi difícil de
controlar, el mismo que afecta la salud y el medio ambiente, en ese sentido se busca alternativas de control biológico.
El objetivo fue probar la eficacia de tres hongos nematófagos contra M. exigua Goeldi utilizando plantas de vivero. El
trabajo se realizó en laboratorio y campo. Las variables evaluadas fueron el número de agallas, incidencia de nematodo,
severidad, población de huevos, población de juveniles y población de hembras. Los resultados muestran que la
aplicación de Pochonia chlamidosporia supera estadísticamente en el control de nematodos respecto a Paecilomyces
lilacinus y Trichoderma harzianum, que ocupan el segundo y tercer lugar respectivamente. La dosis de 2 g/plántula
para P. chlamidosporia supera estadísticamente a las dosis de 1,0 y 0,5 g/plántula. Cuando aumenta la dosis de
aplicación de Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia disminuyen todas las variables; pero cuando aumenta
la dosis de Trichoderma harzianum las variables permanecen constantes, por lo que no tiene efecto de control.
Palabras clave: control; dosis; Paecilomyces; Pochonia; Trichoderma
ABSTRACT
The central jungle of Peru is the most important region for coffee production at the national level, where a high
incidence of gall-forming nematodes is observed in the roots of the coffee tree; being the Meloidogyne exigua Goeldi
difficult to control, the same one that affects health and the environment, in that sense alternatives of biological control
are sought. The objective was to test the efficacy of three nematophagous fungi against M. exigua Goeldi using nursery
plants. The work was carried out in the laboratory and in the field. The variables evaluated were the number of galls,
nematode incidence, severity, egg population, juvenile population and female population. The results show that the
application of Pochonia chlamidosporia statistically outperforms in the control of nematodes with respect to
Paecilomyces lilacinus and Trichoderma harzianum, which occupy the second and third place respectively. The dose of
2 g/seedling for P. chlamidosporia statistically outperforms the doses of 1.0 and 0.5 g/seedling. When the application
dose of Paecilomyces lilacinus and Pochonia chlamydosporia increases, all the variables decrease; but when the dose of
Trichoderma harzianum increases, the variables remain constant, so there is no control effect.
Keywords: control; dose; Paecilomyces; Pochonia; Trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
2 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
1. INTRODUCCIÓN
Las plantas de café son afectadas por el nematodo fitoparásito Meloidogyne exigua; estos organismos
parasitarios afectan las raíces de los cafetos formando agallas en los tejidos, las que impiden la circulación
de la savia en la planta, por lo que baja el crecimiento y rendimiento del cultivo. El problema se acentúa
cuando se tiene instaladas a cafetos de la variedad Catimor, que son resistentes a la roya, pero susceptibles
al nematodo del nudo, que se acentúa cuando los suelos son pobres y con baja materia orgánica como son
los suelos de la selva tropical.
En cuanto a Trichoderma spp. Mendoza et al. (2013), observó que T. atroviride, T. harzianum y T. viride
destruyen los huevos de Meloidogyne sp., en una secuencia parasítica que lleva a la destrucción completa
en 72 horas. Respecto al hongo Pochonia chlamydosporia es un controlador biológico con potencial
comercial para los nematodos del nudo y el quiste de la raíz; produce una serina proteasa alcalina, VCP1,
durante la infección de huevos de nematodos (Morton et al., 2003); asimismo Luambano et al. (2015)
mencionan que la eficacia de muchos agentes de control biológico, incluido P. chlamydosporia, depende de
las condiciones del suelo.
El hongo P. chlamydosporia var. chlamydosporia (Pc-10) presenta un gran potencial contra los nematodos
agalladores en cultivos de hortalizas (Bontempo et al., 2014). El efecto de diferentes concentraciones de la
cepa IMI SD 187 de Pochonia chlamydosporia var. catenulata sobre la colonización del suelo y raíces y la
actividad parasítica del hongo sobre Meloidogyne incógnita se determinaron en un experimento con
macetas en condiciones de aisladores biológicos (Puertas & Hidalgo Díaz, 2009).
El hongo nematófago P. chlamydosporia var. chlamydosporia es uno de los agentes de control biológico más
estudiados contra nematodos (semi) endoparásitos de plantas de los géneros Globodera, Heterodera,
Meloidogyne, Nacobbus y, más recientemente, Rotylenchulus según (Manzanilla-López et al., 2013). Los
aislamientos mexicanos de este hongo generaron un parasitismo encima al 60% en huevos del nematodo
agallador y colonizaron al 100% de la rizosfera según Flores-Camacho et al. (2007).
Cleopas C. et al. (2017) refiere que el agente controlador biológico Paecilomyces lilacinus cepa 251 (PL251),
fue evaluado debido a su potencial en el control del nematodo agallador Meloidogyne incógnita en tomate;
los experimentos de cámara de crecimiento, un tratamiento de suelo previo a la siembra redujo la
excoriación de raíces en un 66 %, el número de masas de huevos en un 74 % y la población final de
nematodos en las raíces en un 71 % en comparación con el control inoculado.
Los niveles de colonización en suelo y raíces del cultivo del tomate aumentaron con el incremento de la
concentración de inóculo de P. chlamydosporia var. catenulata a diferencia de la actividad parasítica, que,
aunque manifiesta un incremento rápido tiende a estabilizarse a partir de niveles del hongo en suelo y
raíces que se corresponden con una concentración de inóculo de 5000 clamidosporas. gE-1 de suelo
(Puertas et al., 2006).
La adición de P. chlamydosporia a materiales orgánicos previamente descompuestos resultó en una gran
cantidad de propágulos fúngicos; donde el porcentaje de infección de huevos de nematodos aumentó con
el nivel de nitrógeno de 5 a 100 mM cuando el carbono se mantuvo a 10 mM; estos resultados se pueden
utilizar para mejorar la eficacia del hongo en los trópicos como parte de un manejo integrado de plagas en
condiciones de campo tropicales donde el problema de los nematodos agalladores es común (Luambano et
al., 2015).
Hay información sobre crecimiento parasitario de Pochonia chlamydosporia sobre huevos de nematodos y
crecimiento saprotrófico en la colonización de la rizosfera de plantas (Esteves et al., 2009). El análisis
estructural y funcional del genoma de P. chlamydosporia proporciona un punto de partida para comprender
los mecanismos moleculares implicados en el estilo de vida multitrófico de este hongo (Larriba et al., 2014).
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
3 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
Se encontraron relaciones dosis-respuesta significativas cuando se aplicaron conidios Paecilomyces
lilacinus cepa 251 (PL251) al suelo con o sin la formulación a base de glucosa; para el número de masas de
huevos por raíz la EC50 fue de 0,007 g de producto o 2,64 × 105 UFC/g de suelo, encontrándose que se
necesita una sola aplicación previa a la plantación a una concentración de 1 × 106 CFU/g de suelo para un
biocontrol suficiente de M. incógnita por parte de PL251 (Cleopas C. et al., 2017).
El nematodo M. incógnita se controló con mayor eficacia y los rendimientos del cultivo fueron mejores
cuando Paecilomyces lilacinus y Pasteuria penetrans se aplicaron juntos en micro parcelas de campo que
cuando se aplicaron solos (Dube & Grover C., 1987). Al evaluar el efecto biocontrolador de nematodos se
incrementó la producción total y comercializable de raíces de zanahoria en 25,35 y 55,03%,
respectivamente; la producción de raíces no comercializables se redujo en un 50% en las parcelas tratadas;
asimismo, todos los bionematicidas redujeron el número de raíces no comercializables con agallas; también
la incorporación de Paecilomyces en el suelo de las camas controla al nematodo y mejora la calidad y el
rendimiento de la zanahoria (Bontempo et al., 2014).
Se deduce que una variación genética relacionada con el huésped en VCP1 entre aislamientos de P.
chlamydosporia aislados de diferentes huéspedes nematodos, lo que podría contribuir a la preferencia del
huésped; tales diferencias pueden ser importantes en la explotación futura del hongo como agente de
biocontrol de nematodos (Morton et al., 2003). La alta densidad de inóculo de nematodos resulta en una
muerte considerable de la planta de tomate, lo que demuestra que el hongo no pudo controlar los altos
niveles de nematodos; en la cosecha de la mayoría de los ciclos de cultivo, se encontraron menos J2 en el
suelo o las raíces o se contaron menos masas de huevos por sistema de raíces en macetas con P.
chlamydosporia en comparación con macetas sin el hongo; mientras una aplicación única de este hongo
pudo ralentizar la acumulación de la población de M. javanica durante al menos 5 a 7 meses (Hoedekie et
al., 2005).
Al evaluar cinco aislamientos mexicanos y uno brasileño del hongo Pochonia chlamydosporia se encontró
que los tratamientos con el aislamiento brasileño VC10 tuvieron el menor número de agallas; los
aislamientos mexicanos más eficientes en el control de N. aberrans fueron SMB3 y SC1 (Flores-Camacho et
al., 2007). Al estudiar el efecto del momento de aplicación de la cepa IMI SD 187 de Pochonia chlamydos-
poria var. catenulata sobre el parasitismo de los huevos de M. incógnita en el cultivo del tomate (Solanum
lycopersicum L.) los resultados demostraron que la capacidad parasítica del hongo fue superior a la
aplicación del hongo en el trasplante (Puertas & Hidalgo Díaz, 2009).
Dado a que la mayoría de autores han estudiado el control biológico de nematodos en cultivos temporales
como tomates, frijoles y otras hortalizas; pero en café muy poco; el objetivo fue evaluar el control biológico
de estos hongos en la población de los nematodos.
2. MATERIALES Y MÉTODOS
Se pesaron de cada tipo de hongo 30, 60, 120 g cada uno de ellos en 3 L de agua destilada sumados en total
27 L, diluidos cada 3 L con Tween 80 al 30% hasta que las esporas de hongos estén suspendidas en agua
para aplicarse antes de repique. Se precoció el arroz, se quitó el agua, se pesó 100 g en tres placas Petri.
Una vez frío el arroz, se inoculó con el medio líquido preparado. Las placas sembradas se incubaron por 5
días a temperatura ambiente 23ºC y humedad relativa 70%, observándose el crecimiento del hongo sobre
el sustrato.
Para la concentración de conidios del hongo del sustrato de arroz se tomaron muestras al azar, se las colocó
en una bolsa con 100 g. Se homogeneizó la muestra y se tomó solo 1 g, el cual fue a una bolsa con 10 ml de
agua destilada con Tween 80 al 0,01% y se procedió a diluir la muestra madre. Con la dilución deseada, con
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
4 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
una pipeta se tomó una muestra y se puso sobre dos cámaras de neubauer. Una vez contadas las conidias
con microscopio en la cámara de neubauer, se utilizó la fórmula:
Donde:
χ = Promedio del número de conidias contadas
5 = Quinta parte del cuadrante central de la cámara.
104 = Factor de la cámara
ID = Inversa de la dilución (10-4)
Resultado obtenido: χ = 6,27
Entonces la concentración de conidias fue la siguiente:
Concentración de conidias = 6,27 x 5 x 104 x 10-4
Concentración de conidias = 31,35 x 104 x 10000
Concentración de conidias = 31,35 x 108 con/ ml = 3,13x109 con/ml
De esto se deduce que 1,0 g de Paecilomyces lilacinus contiene 3,13 x 109 UFC. Con esto se obtuvo los
siguientes resultados:
T1 (30 g / 3 litros de agua): 0,5 g de Paecilomyces / 50 ml de agua
T2 (60 g / 3 litros de agua): 1 g de Paecilomyces / 50 ml de agua
T3 (120 g / 3 litros de agua): 2 g de Paecilomyces / 50 ml de agua
T4 (30 g / 3 litros de agua): 0,5 g de Pochonia / 50 ml de agua
T5 (60 g / 3 litros de agua): 1 g de Pochonia / 50 ml de agua
T6 (120 g / 3 litros de agua): 2 g de Pochonia / 50 ml de agua
T7 (30 g / 3 litros de agua): 0,5 g de Trichoderma / 50 ml de agua
T8 (60 g / 3 litros de agua): 1 g de Trichoderma / 50 ml de agua
T9 (120 g / 3 litros de agua): 2 g de Trichoderma / 50 ml de agua
Luego se realizó el conteo de conidias por separado, con ayuda de cámara neubauer promedio de “x”,
encontrando las siguientes concentraciones.
Paecilomyces lilacinus: T1= 3,4; T2= 6,9; y T3= 13,8
Pochonia chlamydosporia: T4= 2,4; T5= 5,3; y T6= 10,4
Trichoderma harzianum: T7= 4,5; T8= 10,3; y T9= 19,7
Utilizando la fórmula  󰇛󰇜, se tiene:
30 g de Paecilomyces en suspensión = 1,7 x 109 UFC / ml
60 g de Paecilomyces en suspensión = 3,45 x 109 UFC / ml
120 g de Paecilomyces en suspensión = 6,9 x 109 UFC / ml
30 g de Pochonia en suspensión = 1,2 x 108 UFC / ml
60 g de Pochonia en suspensión = 2,65 x 108 UFC / ml
120 g de Pochonia en suspensión = 5,2 x 108 UFC / ml
30 g de Trichoderma en suspensión = 2,25 x 109 UFC / ml
60 g de Trichoderma en suspensión = 5,15 x 109 UFC / ml
120 g de Trichoderma en suspensión = 9,85 x 109 UFC / ml
Se tomaron varias muestras al azar del sustrato de arroz con hongo. En una placa de Petri con P.D.A (papa
dextrosa agar), se colocaron tres gotas de la preparación, a temperatura ambiental promedio de 23 °C por
48 hrs. Transcurrido el tiempo, se sacó la placa Petri en donde ha germinado el hongo y con la ayuda de un
bisturí se cortó un cuadrado de 1 cm2, esta muestra se puso sobre una lámina porta objetos, se le agregó
 󰇛󰇜
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
5 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
una gota de azul de lactofenol y una lámina cubre objeto. Al observar al microscopio para el conteo se tomó
5 campos visuales y se contó el número de conidias germinadas y no germinadas con la fórmula siguiente:
%G: Porcentaje de germinación
NSG: Número de conidias germinadas
NSNG: Número de conidias no germinadas
Se ha esterilizado la tierra agrícola y humus. Se distribuyó el suelo en una capa de 2 cm sobre un piso de
cemento y a los rayos del sol hasta que seque. El embolsado se hizo en bolsas de 15x20 cm con un peso de
1,2 kg/bolsa. Se tomaron las dosis a trabajar (30, 60, 120 g cada uno de ellos en tres litros de agua destilada
con 1 microlitro de Tween 80. Una vez lavado el arroz se proceda ser colado. Para la aplicación en el
sustrato de la dilución se procedió a homogeneizar la muestra, luego con una probeta graduada se tomó 50
ml de la suspensión para ser incorporados en cada bolsa de sustrato.
Las masas de huevos de Meloidogyne exigua se las obtuvo de plantones de cafeto variedad Catimor. Se
tomaron las raicillas de las plantas que mostraban nodulación y agallas causados por el nematodo. Se
lavaron las raicillas, se las puso sobre papel toalla para su secado. Luego se procedió a cortar las raicillas a
un tamaño de 2 cm. Luego se machacó en un mortero y en un vaso de precipitación luego se añadió
hipoclorito de sodio a una concentración del 0,5%, por 3 min. Las raíces fueron enjuagadas con agua en
juego de tamices de 100, 200 y 400 mesh para capturar huevos.
Lo que se obtuvo del tamiz de 400 mesh fue recuperado con la ayuda de una pizeta y puesto sobre un vaso
de precipitación enrazando a 1 litro de agua. Luego se procedió al conteo de los huevos recogidos, para esto
se tomaron 3 veces de 1 ml del volumen total, con el microscopio y un contómetro se realizó dicha
operación; del número encontrado en los 3 ml se extrapoló para obtener la cantidad de huevos en el
volumen total. Con la alícuota con la cantidad de huevos por ml, se procedió a inocular las plantas, con una
pipeta graduada. La inoculación se hizo al cuello de raíz, y se inocularon 10 000 huevos por bolsa de
sustrato.
3. RESULTADOS
3.1 Del número de agallas por planta a los 90 días
Tabla 1. Prueba de comparación de promedios de Tukey para nódulo radicular de planta, a los 90 días de trasplante
expresados en unidades: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Número de nudos
(unid.)
Significación
w=0,05
01
P. chlamydosporia
1,80
a
02
P. lilacinus
2,38
b
03
T. harzianum
3,74
c
La Tabla 1 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor A; empleando
hongo Pochonia chlamidosporia las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor nodulación radicular
con 1,80 unidades.
Tabla 2. Prueba de comparación de promedios de Tukey para el nódulo radicular de planta, a los 90 días de
trasplante expresados en unidades: efectos de tipo de dosis (B)
Dosis (B) g
Número de nudos
(unid.)
Significación
w=0,05
2
2,17
a
1
2,62
b
0,5
3,13
c
 󰇛 
󰇛󰇜󰇜
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
6 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
La Tabla 2 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor B; empleando
dosis de 2 gramos las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor nodulación radicular con 2,17
unidades.
Figura 1. Prueba de comparación de promedios para el nódulo radicular de la planta, a los 90 días de trasplante
expresados en unidades: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B)
En la Figura 1 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum permanece
constante los nudos, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia a medida que aumenta
la dosis baja número de nudos por planta, al comparar entre estos dos últimos Pochonia muestra mayor
efecto en el control de nematodo.
3.2 Incidencia de nematodos en raíces
Tabla 3. Prueba de comparación de promedios de Tukey para incidencia de nematodos en las plántulas, a los 90
días de trasplante expresados en porcentajes: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Incidencia (%)
Significación w=0,3
01
P. chlamydosporia
23,16
a
02
P. lilacinus
28,48
b
03
T. harzianum
35,11
c
La Tabla 3 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor A; empleando
hongo Pochonia chlamidosporia las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor incidencia con
23,16%.
Tabla 4. Prueba de comparación de promedios de Tukey para incidencia de nematodo en la plántula, a los 90 días
de trasplante expresados en porcentaje: efectos de tipo de dosis (B)
Mérito
Dosis (B) g
Incidencia (%)
Significación w=0,3
01
2
22,81
a
02
1
29,83
b
03
0,5
34,11
c
La Tabla 4 muestra la diferencia estadística entre niveles del factor B; empleando dosis de 2 gramos las
plántulas de Coffea arabica, experimentan menor incidencia de nematodo con 22,81 %.
3.05
2.39
1.68
2.68
1.72
1
3.67 3.73 3.82
0
1
2
3
4
5
0.5 1 2
Número de nudos en unidades
Dosis en gramos
Gráfico de interacción
paecilomyces
pochonia
trichoderma
Paecilomyces
Pochonia
Trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
7 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
Figura 2. Prueba de comparación de promedios para incidencia de nematodos en la plántula, a los 90 días de
trasplante expresados en porcentaje: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B).
En la Figura 2 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum permanece
constante la incidencia de nematodo, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia
cuando se incrementa la dosis baja porcentaje de incidencia, al comparar entre estos dos últimos Pochonia
muestra mayor efecto en el control de nematodo.
3.3. Severidad de nematodos en raíces
Tabla 5. Prueba de comparación de promedios de Tukey para severidad de nematodos en las plántulas, a los 90 días
de trasplante expresados en porcentajes: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Severidad (%)
Significación w=0,05
01
P. chlamydosporia
1,80
a
02
P. lilacinus
2,38
b
03
T. harzianum
3,74
c
La Tabla 5 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor A; empleando
hongo Pochonia chlamidosporia las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor severidad con 1,80%.
Tabla 6. Prueba de comparación de promedios de Tukey para severidad de nematodo en las plántulas, a los 90 días
de trasplante expresados en porcentaje: efectos de tipo de dosis (B)
Mérito
Hongos (A)
Severidad (%)
Significación w=0,05
01
2
2,17
a
02
1
2,62
b
03
0,5
3,13
c
La Tabla 6 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor B; empleando
dosis de 2 gramos las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor severidad de nematodo con 2,17%.
Figura 3. Prueba de comparación de promedios para severidad de nematodos en las plántulas, a los 90 días de
trasplante expresados en porcentaje: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B)
34.52
28.7
22.22
32.7
25.67
11
35.11 35.11 35.11
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0.5 1 2
% de incidencia de nematodo
Dosis de aplicación en gramos
Gráfico de interacción
3.05 2.39
1.68
2.68
1.72
1
3.67 3.73 3.82
0
1
2
3
4
5
0.5 1 2
% de severidad de nematodo
Dosis en gramos
Gráfico de interacción
paecilomyces
pochonia
trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
8 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
En la Figura 3 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum permanece
constante la severidad de nematodo, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia
cuando se incrementa la dosis baja porcentaje de severidad, al comparar entre estos dos últimos Pochonia
muestra mayor efecto en el control de nematodo.
3.4. Población de huevos de nematodo por agalla
Tabla 7. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de huevos de nema-todo por agalla en las
plántulas, a los 90 días de trasplante expresados en unidades: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Número de
huevos (unid.)
Significación
w=0,33
01
P. chlamydosporia
4,10
a
02
P. lilacinus
6,71
b
03
T. harzianum
12,37
c
La Tabla 7 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor A; empleando
hongo Pochonia chlamydosporia el número de huevos en las plántulas de Coffea arabica, experimentan
menor población con 4,10 unidades por nudo.
Tabla 8. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de huevos de nematodo por nudo en las
plántulas, a los 90 días de trasplante expresados en unidades: efectos de tipo de dosis (B)
Mérito
Dosis (B) g
Número de huevos
(unid.)
Significación
w=0,33
01
2
6,31
a
02
1
7,52
b
03
0,5
9,34
c
La Tabla 8 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor B; empleando
dosis de 2 gramos las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor población de huevos de nematodo
con 6,3.
Figura 4. Prueba de comparación de promedios para población de huevos por nudo de nematodos en las plántulas,
a los 90 días de trasplante expresados en unidades: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B)
En la Figura 4 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum aumenta
número de huevos por nudo, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia cuando se
incrementa la dosis baja número de huevos, al comparar entre estos dos últimos P. chlamydosporia muestra
mayor efecto en el control de nematodo.
9.2 6.72
4.19
8.14
3.16
1
10.68
12.69 13.75
0
2
4
6
8
10
12
14
16
dosis 0,5 dosis 1 dosis 2
Número de huevos por nudo
Dosis de aplicacion en gramos
Gráfico de interacción
paecilomyces
pochonia
trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
9 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
3.5. Población de juveniles 2 de nematodo por agalla
Tabla 9. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de J2 por nudo de nematodo en las
plántulas, a los 90 días de trasplante expresados en unidades: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Juveniles 2
(unid.)
Significación
w=0,11
01
P. chlamydosporia
2,49
a
02
P. lilacinus
3,37
b
03
T. harzianum
5,36
c
En la Tabla 9 se observa que hay diferencia estadística significativa entre niveles de factor A; empleando
hongo Pochonia chlamydosporia el número de J2 en las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor
población con 2,49 unidades.
Tabla 10. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de J2 de nematodo en las plántulas, a los
90 días de trasplante expresados en unidades: efectos de tipo de dosis (B)
Mérito
Dosis (B) g
Juveniles 2
(unid.)
Significación
w=0,05
01
2
3,18
a
02
1
3,88
b
03
0,5
4,16
c
La Tabla 10 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor B; empleando
dosis de 2 gramos las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor población de J2 de nematodo con
3,18 unidades.
Figura 5. Prueba de comparación de promedios para población de J2 por nudo de nematodos en las plántulas, a los
90 días de trasplante expresados en unidades: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B)
En la Figura 5 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum aumenta
número de juveniles 2 por nudo, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia cuando
incrementa la dosis baja número de J2, nudo, al comparar entre estos dos últimos P. chlamydosporia
muestra mayor efecto en el control de nematodo.
3.6 Población de hembras de nematodo por agalla
Tabla 11. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de hembras por agalla de nematodo en las
plántulas, a los 90 días de trasplante expresados en unidades: efecto de tipo de hongos (A)
Mérito
Hongos (A)
Número de
hembras (unid.)
Significación
w=0,07
01
P. chlamydosporia
1,36
a
02
P. lilacinus
1,71
b
03
T. harzianum
2,34
c
4.21 3.45
2.45
3.61
2.86
1
4.65 5.32
6.1
0
1
2
3
4
5
6
7
dosis 0,5 dosis 1 dosis 2
Número de J2 por nudo
Dosis de aplicacion en gramos
Gráfico de interacción
paecilomyces
pochonia
trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
10 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
En la Tabla 11 se observa que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor A;
empleando hongo Pochonia chlamydosporia el número de hembras en las plántulas de Coffea arabica,
experimentan menor población con 1,36 unidades.
Tabla 12. Prueba de comparación de promedios de Tukey para población de hembras por nudo de nematodo en las
plántulas, a los 90 días de trasplante expresados en unidades: efectos de tipo de dosis (B)
Mérito
Dosis (B) g
Juveniles 2
(unid.)
Significación
w=0,07
01
2
1,61
a
02
1
1,84
b
03
0,5
1,96
c
La Tabla 12 muestra que existe diferencia estadística significativa entre los niveles de factor B; empleando
dosis de 2 gramos las plántulas de Coffea arabica, experimentan menor población de hembras de nematodo
con 1,61 unidades.
Figura 6. Prueba de comparación de promedios para población de hembras de nematodos en las plántulas, a los 90
días de trasplante expresados en unidades: interacción tipo de hongos (A) x tipo de dosis (B)
En la Figura 6 se observa que cuando aumenta la dosis de aplicación de Trichoderma harzianum aumenta
número de hembras por nudo, mientras con Paecilomyces lilacinus y Pochonia chlamydosporia a medida
que aumenta la dosis baja número de hembras por nudo.
4. DISCUSIÓN
La aplicación de Pochonia chlamidosporia supera estadísticamente en el control de nematodos M. exigua
en raíces de cafeto respecto a Paecilomyces lilacinus y Trichoderma harzianum, a los 90 días del trasplante,
ya que experimenta menor nodulación radicular con 1,80 unidades por planta, menor incidencia de
nematodos con 23,16 %, menor severidad con 1,80 %, menor número de huevos del nematodo con 4,10
unidades por nudo, menor población de juveniles 2 con 2,49 unidades por nudo, menor población de
hembras de nematodo con 1,36 unidades por nudo. Estos resultados coinciden con lo manifestado por
Puertas & Hidalgo (2009) quien dice que el hongo Pochonia chlamidosporia controla a los nematodos
Meloidogyne exigua; de igual modo, como lo corroboran Bontempo et al. (2014), que refiere a P. lilacinus
como controlador biológico de este nematodo. Asimismo, Mendoza et al. (2013), que estudió el efecto de
Trichoderma spp. sobre este nematodo agallador; los resultados encontrados refuerzan lo mencionado por
Luambano et al. (2015) respecto a P. chlamidosporia cuando se deduce que a mayor concentración hay
mayor efecto.
La dosis de P. chlamidosporia con 2 g/plántula supera estadísticamente a las dosis de 1,0 y 0,5 g por
plántula, a los 90 días del trasplante, ya que experimentan menor nodulación radicular con 2,17 unidades,
menor incidencia de nematodo con 22,81%, menor severidad de nematodos con 2,17%, menor población
2.04 1.73
1.35
1.68
1.41
1
2.16 2.38 2.48
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
dosis 0,5 dosis 1 dosis 2
Número de hembras por nudo
Dosis de aplicación en dosis
Gráfico de interacción
paecilomyces
pochonia
trichoderma
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
11 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
de huevos de nematodo con 6,31 unidades por nudo, menor población de juveniles 2 de nematodo con 3,18
unidades/nudo y menor población de hembras de nematodo con 1,61 unidades/nudo. Esto se atribuye a
que Pochonia chlamidosporia presenta mayor eficiencia en el control de Meloidogyne exigua; tal como lo
mencionan Manzanilla-López et al. (2013) el hongo reduce los daños del nematodo, como también lo
corroboran Flores-Camacho et al. (2007) sobre el efecto parasitario sobre huevos de nematodos. De igual
modo, lo mencionado por Cleopas C. et al. (2017), quien indica que P. lilacinus también reduce daños del
nematodo. Este se atribuye a que Pochonia chlamidosporia en dosis 2 gramos presenta mayor eficiencia en
el control de Meloidogyne exigua; así como lo mencionan Esteves et al. (2009), el efecto parasitario sobre
huevos de nematodos influye en la incidencia del nematodo.
Cuando aumenta la dosis de aplicación de P. lilacinus y P. chlamydosporia disminuyen todas las variables a
los 90 días del trasplante, como el número de nudos/planta, incidencia de nematodos/planta, severidad,
número de huevos/planta, población de juveniles 2/nudo, población de número de hembras/nudo;
mientras que con a medida que aumenta la dosis baja el nivel de todas las variables; mientras que para T.
harzianum permanecen constantes todas las variables, lo que indica que no tiene efecto en el M. exigua. Tal
como menciona sobre la incidencia (Puertas et al., 2006) hay efecto del hongo en la incidencia del
nematodo; Morton et al. (2003) dice que el efecto del biocontrol que realiza P. chlamidosporia reduce la
severidad del nematodo. Esto se atribuye a que Pochonia chlamydosporia presenta mayor eficiencia en el
control de Meloidogyne exigua; así como lo mencionan Hoedekie et al. (2005), el efecto de control de este
biocontrolador sobre la especie de M. exigua.
Otros autores como Flores-Camacho et al. (2007), indican que se evidencia un control de daños del
nematodo. Las enzimas segregadas por P. chlamydosporia intervienen en el proceso de infección de huevos
cuando permiten que al hongo degrade la cáscara de huevo de nematodo; como lo corroboran Flores-
Camacho et al. (2007), quienes indican que durante el proceso infectivo Pochonia chlamydosporia tiene un
buen efecto de control. Este se atribuye a que P. chlamydosporia presenta mayor eficiencia en el control de
Meloidogyne exigua, tal como lo mencionan Bontempo et al. (2014) el efecto de control, pero en el cultivo
de zanahorias.
También se confirma lo mencionado por Cleopas C. et al. (2017) quienes afirman el buen efecto de control
que tiene el hongo. Asimismo, Puertas & Hidalgo az (2009), señalan que con este efecto Pochonia
chlamydosporia reduce la infestación del nematodo. Este se atribuye a que P. chlamydosporia en dosis 2
gramos presenta mayor eficiencia en el control de Meloidogyne exigua. Tal como lo corroboran Hoedekie
et al. (2005), que P. chlamydosporia tiene buen efecto de control en estos nematodos; así como indica
Luambano et al. (2015), que Pochonia chlamydosporia tiene efecto de control a nivel de huevos del
nematodo agallador, lo mismo afirman Puertas & Hidalgo Díaz (2009) que P. chlamydosporia coloniza masa
de huevos del nematodo del nudo y de igual manera afirman Cleopas C. et al. (2017), el efecto del control a
nivel de huevos de Meloydogine.
5. CONCLUSIONES
La aplicación de Pochonia chlamidosporia supera estadísticamente en el control de nematodos M. exigua
en raíces de cafeto respecto a Paecilomyces lilacinus y Trichoderma harzianum, a los 90 días del trasplante,
ya que experimenta menor nodulación radicular con 1,80 unidades por planta, menor incidencia de
nematodos con 23,16%, menor severidad con 1,80%, menor número de huevos del nematodo con 4,10
unidades por nudo, menor población de juveniles 2 con 2,49 unidades por nudo, y menor población de
hembras de nematodo con 1,36 unidades por nudo.
La dosis de P. chlamidosporia con 2 g/plántula supera estadísticamente a las dosis de 1,0 y 0,5 g por
plántula, a los 90 días del trasplante, ya que experimentan menor nodulación radicular con 2,17 unidades,
menor incidencia de nematodo con 22,81%, menor severidad de nematodos con 2,17%, menor población
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
12 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
de huevos de nematodo con 6,31 unidades por nudo, menor población de juveniles 2 de nematodo con 3,18
unidades/nudo y menor población de hembras de nematodo con 1,61 unidades/nudo.
Cuando aumenta la dosis de aplicación de P. lilacinus y P. chlamydosporia disminuyen todas las variables a
los 90 días del trasplante, como el número de nudos/planta, incidencia de nematodos/planta, severidad,
número de huevos/planta, población de juveniles 2/nudo, población de número de hembras/nudo;
mientras que a medida que aumenta la dosis baja el nivel de todas las variables; mientras que para T.
harzianum permanecen constantes todas las variables, lo que indica que no tiene efecto en el M. exigua.
FINANCIAMIENTO
Ninguno
CONFLICTO DE INTERESES
No existe ningún tipo de conflicto de interés relacionado con la materia del trabajo.
CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES
Conceptualización: Alomia-Lucero, J. M.; Capcha-Ospina, E.
Curación de datos: Capcha-Ospina, E.
Análisis formal: Alomia-Lucero, J. M.
Investigación: Alomia-Lucero, J. M.; Capcha-Ospina, E.
Metodología: Alomia-Lucero, J. M.; Capcha-Ospina, E.
Supervisión: Capcha-Ospina, E.
Validación: Alomia-Lucero, J. M.
Redacción - borrador original: Alomia-Lucero, J. M.; Capcha-Ospina, E.
Redacción - revisión y edición: Alomia-Lucero, J. M.; Capcha-Ospina, E.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Bontempo, A. F., Fernandes, R. H., Lopes, J., Freitas, L. G., & Lopes, E. A. (2014). Pochonia chlamydosporia
controls Meloidogyne incognita on carrot. Australasian Plant Pathology, 43(4), 421424.
https://doi.org/10.1007/s13313-014-0283-x
Cleopas C., C., Kwasi S., Y., & Mark D., L. (2017). Biological control of the rootknot nematode, Meloidogyne
javanica (Chitwood) using Bacillus isolates, on soybean. Biological Control, 109, 3741.
https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2017.03.009
Dube, B., & Grover C., S. J. (1987). Biological Control of Meloidogyne incognita by Paecilomyces lilacinus
and Pasteuria penetrans. Journal of Nematology, 19(2), e227.
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2618639/
Esteves, I., Peteira, B., Atkins, S. D., Magan, N., & Kerry, B. (2009). Production of extracellular enzymes by
different isolates of Pochonia chlamydosporia. Mycological Research, 113(8), 867876.
https://doi.org/10.1016/J.MYCRES.2009.04.005
Flores-Camacho, R., Manzanilla-López, R. H., Cid del Prado-Vera, I., & Martínez-Garza, Á. (2007). Control
de Nacobbus aberrans (Thorne) Thorne y Allen con Pochonia chlamydosporia (Goddard) Gams y
Zare. Revista Mexicana de Fitopatología, 25(1), 2635.
http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0185-33092007000100004
Hoedekie, A., Viaene, N., & Van Damme, V. (2005). Long-term efficacy of Pochonia chlamydosporia for
Alomía-Lucero, J. M. & Capcha-Ospina, E.
13 Rev. Agrotec. Amaz. 2(2): e343; (jul-dic, 2022). e-ISSN: 2710-0510
management of Meloidogyne javanica in glasshouse crops. Nematology, 7(5), 727736.
https://doi.org/10.1163/156854105775142973
Larriba, E., Jaime, M. D. L. A., Carbonell-Caballero, J., Conesa, A., Dopazo, J., Nislow, C., Martín-Nieto, J., &
Lopez-Llorca, L. V. (2014). Sequencing and functional analysis of the genome of a nematode egg-
parasitic fungus, Pochonia chlamydosporia. Fungal Genetics and Biology, 65, 6980.
https://doi.org/10.1016/j.fgb.2014.02.002
Luambano, N. D., Manzanilla-López, R. H., Kimenju, J. W., Powers, S. J., Narla, R. D., Wanjohi, W. J., & Kerry,
B. R. (2015). Effect of temperature, pH, carbon and nitrogen ratios on the parasitic activity of
Pochonia chlamydosporia on Meloidogyne incognita. Biological Control, 80, 2329.
https://doi.org/10.1016/J.BIOCONTROL.2014.09.003
Manzanilla-López, R. H., Esteves, I., Finetti-Sialer, M. M., Hirsch, P. R., Ward, E., Devonshire, J., & Hidalgo-
Díaz, L. (2013). Pochonia chlamydosporia: Advances and Challenges to Improve Its Performance as a
Biological Control Agent of Sedentary Endo-parasitic Nematodes. Journal of Nematology, 45(1), 7.
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3625126/
Mendoza, G. A. ., Wilson, J. H. ., & Colina, J. C. (2013). Efecto de Trichoderma atroviride, Trichoderma
harzianum y Trichoderma viride sobre huevos de Meloidogyne sp. en condiciones de laboratorio.
Revista Científica de Estudiantes Rebiolest, 1(2), e65.
https://revistas.unitru.edu.pe/index.php/ECCBB/article/view/479
Morton, C. O., Hirsch, P. R., Peberdy, J. P., & Kerry, B. R. (2003). Cloning of and genetic variation in protease
VCP1 from the nematophagous fungus Pochonia chlamydosporia. Mycological Research, 107(1), 38
46. https://doi.org/10.1017/S0953756202007050
Puertas, A., De la Noval Pons, B. M., Martinez, B., Miranda, I., Felix, F., & Hidalgo-Diaz, L. (2006).
Interacción de Pochonia chlamydosporia var. catenulata con Rhizobium sp., Trichoderma harzianum
y Glomus clarum en el control de Meloidogyne incognita. Revista de Protección Vegetal, 21(2), 8089.
https://agris.fao.org/agris-search/search.do?recordID=CU2009100416
Puertas, A., & Hidalgo Díaz, L. (2009). Efecto de diferentes abonos orgánicos sobre el establecimiento de
Pochonia chlamydosporia var.catenulata en el sustrato y la rizosfera de plantas de tomate. Revista de
Protección Vegetal, 24(3), 165. http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RPV/article/view/457